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植物SPL转录因子的生物功能研究进展

曾鑫海, 陈锐, 师宇, 盖超越, 范凯, 李兆伟

植物学报 2023, 58 (6): 982-997. DOI: 10.11983/CBB22216

摘要（1305）

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SPL是植物特有的一类转录因子, 其蛋白结构中存在一段由2个锌指结构和核定位序列构成的高度保守的SBP结构域, 多数SPL基因的转录表达受microRNAs剪切调控。该文结合当前SPLs转录因子的研究进展, 对其在植物生长发育和环境适应等方面的生物学功能进行综述, 并对SPLs的研究前景进行展望。

物种	拉丁名	SPL名称	功能	参考文献
拟南芥	Arabidopsis thaliana	AtSPLs	AtSPL1和AtSPL12通过激活ABA受体PYL介导的 ABA信号途径, 提高花序的耐热性, 降低花对热胁迫的敏感性	Chao et al., 2017
		AtSPL3	AtSPL3与Cu响应基因的启动子顺式作用元件结合	Perea-García et al., 2021
		AtSPL7	AtSPL7直接与Cu响应基因的启动子CuRE结合, 促进铜还原酶基因FRO4/5以及质膜转运蛋白COPT1/ 2/6表达, 增强对Cu的摄取	Garcia-Molina et al., 2014; Perea-García et al., 2021
		AtSPL9	正调控AtCBF2表达, 参与对低温冻害的耐受性调节; 调节抗菌免疫能力	Yin et al., 2019; Zhao et al., 2022b
		AtSPL14	AtSPL14表达量降低会提高对伏马毒素B1的抗性	Stone et al., 2005
水稻	Oryza sativa	OsSPL3	OsmicroRNA156-OsSPL3-OsWRKY71互作途径调控抗寒基因对低温胁迫的响应	Zhou and Tang, 2019
		OsSPL9	参与抗病调节, 增强对水稻条纹叶枯病毒的防御反应	Jin et al., 2015; Yao et al., 2019a
		OsSPL10	负调节水稻耐盐性	Lan et al., 2019
		OsSPL14	受稻瘟病菌诱导磷酸化, 并与OsWRKY45的启动子结合促进其表达, 增强细胞的免疫反应, 提高对稻瘟病菌的抗性; 改善株型, 增加产量	Wang et al., 2018
甘蓝	Brassica oleracea var. capitata	BoSPLs	低温胁迫提高BoSPL9b和BoSPL16b的表达丰度	Shan et al., 2021
苜蓿	Medicago sativa	MsSPL9	MsSPL9的RNAi沉默植株比野生型更适应干旱环境	Hanly et al., 2020
苜蓿	Medicago sativa	MsSPL13	MsSPL13负调控苜蓿的耐热性; 适度的microRNA156转录丰度有效抑制MsSPL13的翻译, 促进WD40- 1表达, 进而微调控DFR表达, 增强花青素的合成, 促进脯氨酸和可溶性糖积累, 提高苜蓿的耐旱性	Matthews et al., 2019; Fe- yissa et al., 2019
木薯	Manihot esculenta	MeSPL9	MeSPL9通过调控茉莉酸信号和抗氧化物质含量调节木薯的抗旱能力	Li et al., 2022b
美洲山核桃	Carya illinoinensis	CiSPLs	CiSPL基因在干旱和盐胁迫下呈现出时空表达特性, 以应对逆境胁迫	Wang et al., 2021b
苹果	Malus domestica	MdSPL13	MicroRNA156/SPL13通过增强MdWRKY100的表达提高苹果的耐盐性	Ma et al., 2021
柽柳	Tamarix chinensis	TcSPLs	TcSPLs受TcmicroRNA156靶向调节, 参与植株的盐胁迫响应	Wang et al., 2019
毛果杨	Populus trichocarpa	PtSPL3	PtSPL3和PtSPL4调控Cu响应基因的表达	Lu et al., 2011
番茄	Solanum lycopersicum	LeSPLs	LeSPLs通过结合SlNR的启动子抑制其表达, 减弱硝酸还原酶对Cd胁迫诱导NO生成的抑制作用	Chen et al., 2018

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表4 SPLs参与植物的逆境胁迫响应

正文中引用本图/表的段落

当前研究表明, SPL转录因子在禾谷类作物的产量形成及浆果类植物的果实发育过程中也发挥重要调控作用。以水稻产量性状为例, SPL转录因子主要调控水稻的穗分枝、穗粒数及粒型等。例如, 有研究表明转录因子OsSPL4、OsSPL13以及OsSPL16通过调控细胞分裂素水平来增加粒宽, 进而影响水稻的粒型 (Wang et al., 2012; Si et al., 2016; Hu et al., 2021a)。在水稻分蘖、穗分枝及穗粒数等性状形成过程中, 转录因子OsSPL9可在幼穗分化早期直接激活花序分生组织特性基因RCN1 (rice TERMINAL FLOWER1/CENTRORADIALIS homolog)的表达, 进而调控水稻的穗分枝和穗粒数(Hu et al., 2021b); Yuan等(2019)研究表明, OsSPL18通过直接结合水稻直立密穗控制基因DEP1的启动子正调控其表达, 进而调节水稻穗型; 与野生型相比, osspl18突变体穗长、穗粒数以及粒宽等产量性状指标均减小, 但是分蘖数相对增多。Miura等(2010)研究发现, 转录因子OsSPL14通过促进水稻生殖生长期的穗分枝进而提高稻谷产量。此外, Zhang等(2021)研究表明, OsSPL12通过结合水稻粒宽关键基因GW5 (Grain width 5)的启动子负调控水稻粒宽; 粳稻中低活性OsSPL12可增加粒宽, 籼稻中高活性OsSPL12可降低粒宽。Gupta等(2023)利用CRISPR-Cas9技术编辑TaSPL13基因的microRNA156识别元件位点, 发现突变植株的籽粒大小和穗粒数均较野生型增加。Tripathi等(2020)发现二穗短柄草(Brachypodium distachyon) BdSBP9突变株的穗长显著变短。

利用基因芯片和miRNA测序技术, 研究人员发现植物中许多microRNAs响应生物/非生物逆境胁迫。转录因子SPL的表达受microRNAs的转录水平调控, 在植物响应生物和非生物胁迫中发挥重要调节作用(表4) (Sunkar and Zhu, 2004)。

在干旱或盐胁迫下, 植株通常呈现出生理性缺水现象, 组织细胞通过调节脯氨酸和可溶性糖等渗透物质含量, 并合成次生代谢物, 提高植株的保水能力和抗逆性。IPA1与SNAC1的启动子结合, 直接激活其表达, 从而调节ROS (reactive oxygen species)稳态, 赋予水稻植株耐旱性(Chen et al., 2023)。苜蓿抗旱研究表明, 转录因子MsSPL13参与苜蓿的耐旱性调节, 适度的microRNA156转录丰度可有效抑制MsSPL13的表达, 促进WD40-1的表达, 进而微调控DFR (Dihydroflavonol-4-reductase)的表达, 增强花青素的生物合成, 促进脯氨酸和可溶性糖积累, 从而提高苜蓿的抗旱性(Feyissa et al., 2019)。Hanly等(2020)研究发现, 转录因子MsSPL9的RNAi沉默转基因苜蓿比野生型苜蓿更能够适应干旱环境。对木薯(Manihot esculenta)的研究表明, 转录因子MeSPL9通过调控JA信号和抗氧化物质水平来调节木薯的抗旱能力(Li et al., 2022b)。此外, Wang等(2021b)研究发现, 美洲山核桃(Carya illinoinensis) CiSPL基因家族在干旱和盐胁迫下呈现出不同的时空表达特性, 以应对逆境胁迫。

独脚金内酯(strigolactones, SLs)是高等植物中普遍存在的一种新型植物激素.近年来, 陆续有研究表明转录因子SPLs参与独脚金内酯信号转导与调控过程, 进而影响植物分蘖等表型构建.D53 (DWARF53)是SL信号通路的关键阻遏因子, Song等(2017)研究发现, 水稻D53能够与IPA1 (Ideal Plant Architecture1, 即转录因子OsSPL14)互作, 抑制IPA1的转录, 且IPA1还能直接与D53的启动子结合调控其表达.玉米中也发现有类似的调控途径.例如, Liu等(2021)指出, D53与UB3和TSH4存在互作, 并抑制它们对TB1的转录激活, 进而促进玉米分蘖, 且D53还可以结合UB3和TSH4的启动子抑制其转录.此外, Yang等(2022)研究发现, 柳枝稷PvSPL2可直接正调控SL生物合成重要基因PvLBO的表达. ...

Transcriptome sequencing identifies SPL7-regulated copper acquisition genes FRO4/FRO5 and the copper dependence of iron homeostasis in Arabidopsis

2012

... 转录因子SPL还参与植株对金属离子的吸收和利用.Garcia-Molina等(2014)研究发现, 定位于细胞内质网上的转录因子AtSPL7在胞内缺乏铜(Cu)时被激活, AtSPL7直接与Cu响应基因启动子上的响应元件(CuRE)结合, 促进铜还原酶基因FRO4/5和质膜转运蛋白COPT1/2/6表达, 进而增强对Cu的摄取(Yamasaki et al., 2009; Bernal et al., 2012).此外, Perea- García等(2021)进一步揭示, AtSPL3过表达拟南芥抑制microRNA156对AtSPLs转录水平的调控, 减弱AtSPL7介导的Cu缺乏响应, AtSPL3可能参与对Cu响应基因启动子顺式作用元件的竞争性结合.Lu等(2011)通过系统发育分析表明, 毛果杨(Populus trichocarpa)转录因子PtSPL3和PtSPL4是CuRE结合蛋白, 调控Cu响应基因的表达, 但PtSPL3和PtSPL4的启动子序列中不存在CuRE, 其转录表达不受Cu操控.镉(Cd)胁迫下, 番茄LeSPL转录因子能直接结合SINR (Solanum lycopersicum nitrate reductase)的启动子抑制其表达, 从而负调控硝酸还原酶(nitrate reductase, NR)活性, 而NR能抑制Cd胁迫诱导的一氧化氮(nitric oxide, NO)生成(Chen et al., 2018). ...

Functional dissection of the plant-specific SBP-domain: overlap of the DNA-binding and nuclear localization domains

2005

... SPL转录因子结构中包含一段约80个氨基酸残基的高度保守序列, 称为SBP结构域.核磁共振分析表明, SBP结构域含有2个典型的锌指结构, 包含8个半胱氨酸或组氨酸, 每4个氨基酸残基与1个锌离子结合, 分别形成Zn-1 (Cys-Cys-Cys-His或Cys-Cys- Cys-Cys)以及Zn-2 (Cys-Cys-His-Cys) (Yamasaki et al., 2004).SBP结构域的C端包含1个核定位信号 (nuclear localization signal, NLS)序列, 其与Zn-2结构序列存在部分重叠, 能引导SPL转录因子进入细胞核, 进而调控下游基因的表达.同时, SBP结构域能与含顺式作用元件TNCGTACAA的启动子结合, 其中GTAC为核心序列(Birkenbihl et al., 2005).此外, 部分SPL转录因子序列有1个高度保守的microRNA156识别位点, 少部分则含有microRNA529/535识别位点(Rhoades et al., 2002), 这是SPL基因转录后调控的主要方式. ...

利用基因芯片和miRNA测序技术, 研究人员发现植物中许多microRNAs响应生物/非生物逆境胁迫.转录因子SPL的表达受microRNAs的转录水平调控, 在植物响应生物和非生物胁迫中发挥重要调节作用(表4) (Sunkar and Zhu, 2004). ...

Functional analysis of the Arabidopsis thaliana SBP-box gene SPL3: a novel gene involved in the floral transition

1997

... SPL (SQUAMOSA promoter binding protein- like)是一类广泛存在于绿色植物中的转录因子(transcription factor).1992年, Huijser等(1992)首次从金鱼草(Antirrhinum majus)花序中克隆到2个基因, 其编码产物包含MADS-BOX结构域, 能与金鱼草分生组织关键基因SQUAMOSA的启动子特异性结合, 故命名为SQUAMOSA启动子结合蛋白(SQUAMOSA promoter binding protein, SBP), 其编码基因被称为 SBP1和SBP2.1997年, Cardon等(1997)从拟南芥(Arabidopsis thaliana)中发现7个SBP-BOX基因, 分别命名为AtSPL1-AtSPL7 (SQUAMOSA PROMOTER BINDING PROTEIN-LIKE, SPL).近年来, 研究人员陆续在不同植物中克隆出大量的SPL基因, 发现SPL转录因子参与植物生长发育调控和信号转导过程, 并在植物逆境防御反应中发挥重要调节作用.对新SPL转录因子成员的发掘以及分子调控机制与生物学功能的探究, 日益引起国内外研究者的广泛关注(Gou et al., 2011; Yu et al., 2015).基于此, 本文结合近年来的相关研究成果, 对SPL转录因子的结构特性、表达调控方式及生物学功能等进行综述, 并对其研究前景进行展望. ...

Arabidopsis transcription factors SPL1 and SPL12 confer plant thermotolerance at reproductive stage

2017

... SPLs participate in the response to various stresses

LeSPL-CNR negatively regulates Cd acquisition through repressing nitrate reductase-mediated nitric oxide production in tomato

2018

... SPLs participate in the response to various stresses

SPL转录因子能调控根系的分生区和根冠发育.Barrera-Rojas等(2020)研究发现, 当拟南芥AtSPL10表达受到抑制时, 可以通过调节细胞分裂素(cytokinin, CTK)途径来调控根系分生组织的活性.Shao等(2019)研究表明, 水稻OsSPL3和OsSPL12参与植株根冠生长的调节过程, 其中, OsSPL3与靶基因OsMADS50相互作用, 调节生长素的运输和信号转导, 进而影响根冠发育, 并且OsSPL3的表达受microRNA156调控.此外, microRNA156-OsSPL3-OsMADS50互作途径也参与水稻的不定根发育调控. ...

Genomic organization, phylogenetic comparison and differential expression of the SBP-box family genes in grape

2013

... 基因的表达调控可在多个水平上进行, 如转录、转录后、翻译及翻译后修饰.目前研究比较深入的是SPL转录因子在转录后水平的调控(图1).其中, 与microRNA156结合并降解SPL转录产生的mRNA为主要途径.microRNA156最初在拟南芥中发现, 是长度约为20个核苷酸的非编码单链RNA序列, 结构较为保守, 能特异性识别特定SPL转录产生的mRNA序列, 并通过剪切降解mRNA片段使其不能正常翻译(Jones- Rhoades et al., 2006).目前研究发现, 在拟南芥的17个SPL基因中, 有11个SPL序列含有microRNA-156识别位点, 在水稻(Oryza sativa)的19个SPL基因中, 有12个SPL序列具有microRNA156识别位点.此外, 高粱(Sorghum bicolor)、玉米(Zea mays)、黄瓜(Cucumis sativus)、柳枝稷(Panicum virgatum)和葡萄(Vitis vinifera)中分别有10、19、11、21和12个SPL基因包含microRNA156识别位点(Rhoades et al., 2002; Schwab et al., 2005; Bonnet et al., 2010; Dai and Zhao, 2011; Hou et al., 2013; Wu et al., 2016), 可见microRNA156在SPL基因表达中发挥重要调控作用.Gandikota等(2007)对拟南芥AtSPL3基因的microRNA156识别位点进行突变, 发现突变植株中AtSPL3的转录水平显著提高, 而microRNA156的含量与植物的生理年龄呈负相关, 降低microRNA156活性会导致植物出现早熟表型(Cheng et al., 2021).AHL蛋白(AT-hook motif nuclear localized)可以通过提高microRNA156/157的表达量抑制SPL的mRNA翻译(Rahimi et al., 2022).将番茄(Solanum lycopersicum)的SISPL13与35S-microRNA156a载体在瞬时表达系统中共表达时, SISPL13蛋白的含量下降至较低水平(Cui et al., 2020).水稻OsSPL14可调控水稻穗分枝, 当OsSPL14基因的microRNA156识别位点发生单碱基突变时, 水稻穗的分枝数显著增多(Miura et al., 2010; Jiao et al., 2010).在柑橘(Citrus reticulata)中, microRNA156/SPL模型调控柑橘愈伤组织的体细胞胚胎发生(Long et al., 2018).Yun等(2022)在大豆(Glycine max)中发现, microRNA156能直接结合并降解GmSPL9d的mRNA片段, 进而负调控大豆结瘤. ...

The elite alleles of OsSPL4 regulate grain size and increase grain yield in rice

2021a

... 当前研究表明, SPL转录因子在禾谷类作物的产量形成及浆果类植物的果实发育过程中也发挥重要调控作用.以水稻产量性状为例, SPL转录因子主要调控水稻的穗分枝、穗粒数及粒型等.例如, 有研究表明转录因子OsSPL4、OsSPL13以及OsSPL16通过调控细胞分裂素水平来增加粒宽, 进而影响水稻的粒型 (Wang et al., 2012; Si et al., 2016; Hu et al., 2021a).在水稻分蘖、穗分枝及穗粒数等性状形成过程中, 转录因子OsSPL9可在幼穗分化早期直接激活花序分生组织特性基因RCN1 (rice TERMINAL FLOWER1/CENTRORADIALIS homolog)的表达, 进而调控水稻的穗分枝和穗粒数(Hu et al., 2021b); Yuan等(2019)研究表明, OsSPL18通过直接结合水稻直立密穗控制基因DEP1的启动子正调控其表达, 进而调节水稻穗型; 与野生型相比, osspl18突变体穗长、穗粒数以及粒宽等产量性状指标均减小, 但是分蘖数相对增多.Miura等(2010)研究发现, 转录因子OsSPL14通过促进水稻生殖生长期的穗分枝进而提高稻谷产量.此外, Zhang等(2021)研究表明, OsSPL12通过结合水稻粒宽关键基因GW5 (Grain width 5)的启动子负调控水稻粒宽; 粳稻中低活性OsSPL12可增加粒宽, 籼稻中高活性OsSPL12可降低粒宽.Gupta等(2023)利用CRISPR-Cas9技术编辑TaSPL13基因的microRNA156识别元件位点, 发现突变植株的籽粒大小和穗粒数均较野生型增加.Tripathi等(2020)发现二穗短柄草(Brachypodium distachyon) BdSBP9突变株的穗长显著变短. ...

OsSPL9 regulates grain number and grain yield in rice

2021b